Após sua estreia no teatro, John atuou como protagonista em vários musicais tanto no West End de Londres quanto na Broadway, incluindo
Miss Saigon,
O Fantasma da Ópera,
Crepúsculo dos Deuses e
Matador. Após aparecer em
The Fix, de
Sam Mendes, ele foi indicado ao
Prêmio Laurence Olivier de Melhor Ator em um Musical e, no início dos anos 2000, voltou ao papel de Billy Crocker na releitura de
Anything Goes. Seu trabalho mais recente do West End foi na versão de 2009 de
La cage aux folles.
Além de sua carreira no teatro, John apareceu em vários filmes, incluindo os musicais
De-Lovely (2004) e
Os Produtores (2005). Antes de trabalhar na televisão britânica, ele apareceu nos seriados estadunidenses
Titans e
Central Park West. No Reino Unido, trabalhou como ator e apresentador na
BBC (CBBC), no seu autoproduzido programa de entretenimento
Tonight's the Night, e no papel de
Jack Harkness, das séries
Doctor Who e
Torchwood, pelo qual foi indicado ao BAFTA Cymru (a versão
galesa do
BAFTA). John também apareceu como convidado em vários programas tanto estadunidense quanto britânicos. Ele foi um dos participantes da primeira temporada de
Dancing on Ice, uma competição de
patinação no gelo envolvendo celebridades e foi também jurado nos programas de talentos musicais
How Do You Solve a Problem like Maria?,
Any Dream Will Do e
I'd Do Anything, todos de
Andrew Lloyd Webber. Em 2006, ele foi votado como a Pessoa do Entretenimento do Ano em 2006 pela Stonewall. A partir de 2013, começou a apresentar o programa de perguntas e repostas da
BBC One Pressure Pad. De 2012 até o momento, John desempenha o papel do vilão
Malcolm Merlyn /
Ra's Al Ghul na série
Arrow.