No ápice de seu poder, após a conquista do Egito, o império abrangia aproximadamente oito milhões de quilômetros quadrados situados em três continentes: Ásia, África e Europa. Em sua maior extensão, fizeram parte do império os territórios atuais do Irã, Turquia, parte da Ásia Central, Paquistão, Trácia e Macedônia, boa parte dos territórios litorâneos do Mar Negro, Afeganistão, Iraque, o norte da Arábia Saudita, Jordânia, Israel, Líbano, Síria, bem como todos os centros populacionais importantes do Egito Antigo até às fronteiras da Líbia. É célebre na história ocidental como o tradicional inimigo das cidades-estado gregas durante as Guerras Greco-Persas, pela emancipação dos escravos, incluindo o povo judeu, de seu cativeiro na Babilônia, e pela instituição de infra-estruturas como um sistema postal, viário, e pela utilização de um idioma oficial por todos os seus territórios. O império tinha uma administração centralizada e burocrática, sob o comando de um imperador e um enorme número de soldados profissionais e funcionários públicos, o que inspirou desenvolvimentos semelhantes em impérios posteriores.

O ponto de vista tradicional é de que as vastas extensões e extraordinária diversidade etnocultural do Império Persa acabaria por provocar a sua derrocada, à medida que a delegação de poder aos governos locais acabaria por enfraquecer a autoridade central do rei, fazendo com que muita energia e recursos tivesse de ser gastas nas tentativas de subjugar rebeliões locais. Tal fato tem servido historicamente para explicar o porquê de Alexandre, o Grande (Alexandre III da Macedônia), ao invadir a Pérsia em , ter se deparado com um reino pouco unido, comandado por um monarca enfraquecido, facilmente destruído. Este ponto de vista, no entanto, vem sendo questionado por alguns estudiosos modernos, que argumentam que o Império Aquemênida não se encontrava em crise no período de Alexandre, e que apenas as disputas internas pela sucessão monárquica dentro da própria família aquemênida é que causavam algum enfraquecimento no império. Alexandre, grande admirador de Ciro, o Grande, acabaria por provocar o colapso do império e sua subsequente fragmentação, por volta de , gerando o Reino Ptolemaico, o Império Selêucida e diversos outros territórios de menor extensão, que à época também conquistaram sua independência. A cultura iraniana do planalto central, no entanto, continuou a florescer e voltou a conquistar o poder na região no