Por alturas do seu nascimento, Henrique VI sofria de problemas nervosos, devidos às constantes intrigas em Inglaterra e à perda recente dos territórios ingleses em França. Foi especulado na época que Eduardo não seria legítimo devido a uma eventual impotência do rei, mas este facto nunca foi comprovado, nem Margarida de Anjou teve amantes do conhecimento público. Henrique VI, pelo menos, não deve ter duvidado da paternidade visto que tornou o bebé príncipe de Gales no ano seguinte.

Eduardo foi educado principalmente pela sua ambiciosa mãe, uma das principais protagonistas da guerra das rosas. Depois da derrota da Casa de Lencastre e da subida ao trono de Eduardo IV, da Casa de Iorque, Henrique VI foi preso, mas Westminster e Margarida de Anjou fugiram para a Escócia e País de Gales. Em 1470, já no exílio em França, Eduardo casou com Ana Neville, filha de Ricardo Neville, 16.º Conde de Warwick, e o mais recente aliado de Margarida. Warwick havia sido o principal responsável pela queda de Henrique VI, mas uma discussão com Eduardo IV fez com que mudasse de partido. No mesmo ano, Warwick conseguiu derrotar os Iorque e colocar Henrique VI de novo no trono. O êxito foi no entanto breve. Eduardo IV derrotou e matou Warwick na batalha de Barnet, deixando a facção de Lencastre em má situação. Numa tentativa desesperada de recuperar o poder, o inexperiente Eduardo de Westminster liderou o seu exército na batalha de Tewkesbury, sem grandes esperanças mas instigado pela mãe. O príncipe morreu na batalha. Poucas semanas depois, Henrique VI era assassinado na Torre de Londres.