Miliband passou parte da sua carreira em ministérios pequenos, como o Departamento de Educação e Aptidões, antes de se juntar ao
Gabinete de governo em 2006 como Secretário de Meio ambiente. Durante sua passagem nesta pasta, políticas de
mudança climática se consolidaram e passaram a ser tema recorrente entre os legisladores. Quando
Gordon Brown se tornou
Primeiro-ministro em 2007, David foi promovido ao cargo de Secretário de Relações Exteriores. Aos 41 anos, ele se tornou o mais jovem a assumir esta pasta desde David Owen trinta anos antes. Em setembro de 2010, ele perdeu por pouco a eleição para o cargo de Líder do
Partido Trabalhista para o seu irmão,
Ed Miliband. No fim do mesmo mês, ele anunciou que, "para evitar comparações com o irmão Ed" e eventuais distrações para o seu partido, ele não ficaria mais no "
Gabinete de Sombra".