Agesilao era figlio di Archidamo II (re dal 476 al 427 a.C.), della dinastia Euripontide, e fratellastro di Agide II, di Teleutia e di Cinisca; secondo Plutarco sposò Cleora ed ebbe un figlio (Archidamo III, che gli succedette come re) e due figlie (Eupolia e Proauga). Alla morte del padre, nel 427 a.C., salì al trono il figlio primogenito Agide II, mentre Agesilao, fratello minore del nuovo re, rimase nell'ombra ricevendo la tipica educazione spartana, detta agoghé. Alla morte di Agide si aprì una seria crisi dinastica, in quanto il figlio Leotichida, destinato alla successione, fu accusato dai sostenitori di Agesilao di essere figlio illegittimo di Agide e pertanto di non avere alcun diritto al trono. Si diceva infatti che Leotichida fosse nato da una relazione tra la regina Timea ed Alcibiade.